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1 上原記念生命科学財団研究報告集, 26 (2012) 140. 肝発癌分子機構解明のための mirna アレイ解析 宇都宮徹 Key words: 多中心性肝発癌,miRNA マイクロアレイ, がん幹細胞,ABC トランスポーター 徳島大学病院がん診療連携センター 緒言肝癌切除術後の再発は根治切除後であっても 5 年で約 70% と極めて高率で, その 9 割は残肝再発であり肝基盤病変を背景とした多中心性 (multicentric:mc) 再発 (de novo 肝発癌 ) を多く認める. したがって残肝再発の予測や早期診断 予防法を講じることは治療成績向上のための鍵を握る. 一方, その発癌分子機構の詳細はなお不明である. 我々は世界に先駆けて非癌部組織の遺伝子発現パターンにより MC 肝発癌リスクを予測できることを報告した 1,2). しかしながら, 非癌部肝組織の mirna 発現パターンの解析を行い, 肝発癌との関連を解析した報告はほとんどない. 本研究の目的は, 肝癌切除例の非癌部肝組織を用いて,miRNA マイクロアレイ解析を行い, 背景肝疾患ごとの mirna 発現の特徴を正常肝組織と比較検討することで肝発癌に関与する候補 mirna の同定を試みることである. さらに,MC 再発の有無により MC 群と non-mc 群にわけてクラスター解析を行うことで,MC 再発に関与する mirna の同定および MC 再発予測の可能性について検討することである. 方法徳島大学消化器 移植外科にて肝切除を施行した症例のうち, 肝癌切除 38 例 非 B 非 C (NBNC) 群 :18 例,B 型肝炎ウイルス (HBV) 群 :10 例,C 型肝炎ウイルス (HCV) 群 :7 例, 正常群 :3 例 から非癌部肝組織採取し RNA を抽出し以下の検討を行った. 1. 背景肝疾患ごとの肝発癌分子機序解明 ( 図 1) mirna マイクロアレイ解析 (866 probe, Agilent Technologies, mirna Human ver.3.0) を行い,GeneSpring GX11 にてクラスター解析を行った. 1

2 図 1. 解析対象. 肝切除施行 38 例の非癌部肝組織の内訳を示す. 正常群とそれぞれの背景肝疾患群との mirna 発現パターンの違いを比較した.NBNC 群は,B 型肝炎ウイルスの芯 (core) 抗原に対する抗体である HBcAb の有無別に HBcAb (-) 群と HBcAb (+) にさらに分類して解析した. 一般に HBcAb (+) は B 型肝炎ウイルス感染の既往を示唆する所見であるが, 肝発癌との関連は不明である. 2.miRNA マイクロアレイによる MC 再発予測 術後 3 年以上無再発の non-mc 群 (n=10) と MC 再発をこれまでに認めた MC 群 (n=10) の非癌部肝組織での mirna 発現を解析し, MC 再発関連の mirna を同定した. 結果および考察 1. 背景肝疾患ごとの肝発癌分子機序解明正常群とそれぞれの背景肝疾患群との mirna 発現パターンの違いを比較した. まず,HBcAb 陰性群の関連 mirna を抽出しクラスター解析を行ったところ, 両群はきれいにクラスター化された. 判別に用いた mirna を見てみると,miR-223 や K-ras 遺伝子発現を制御することで有名な let-7 family,mir-328 などの発現低下を認めた ( 図 2). 2

3 図 2. 非癌部肝組織の mirna マイクロアレイ解析. HBcAb (-) 群 vs. 正常群,Fold change >2.0 の条件で,HBcAb (-) に関連する mirna を抽出し, クラスター解析を行った.miRNA 発現パターンの類似性により各サンプルがクラスターを形成するが, 図に示す通り HBcAb (-) 群と正常群はそれぞれ異なるクラスターに集族していた. このことは,miRNA 発現パターンにより両群を判別できる可能性を意味するとともに, この判別に関与する固有の mirna が存在することを示す所見である. 同様に HBcAb 陽性群についてクラスター解析を行ったところ, やはり両群はきれいにクラスター化された. 判別に用いた mirna を見てみると, こちらでも mir-328 の発現低下を認めた ( 図 3). 図 3. 非癌部肝組織の mirna マイクロアレイ解析. HBcAb (+) 群 vs. 正常群,Fold change >2.0 の条件で,HBcAb (+) に関連する mirna を抽出し, クラスター解析を行った.miRNA 発現パターンの類似性により各サンプルがクラスターを形成するが, 図に示す通り HBcAb (+) 群と正常群はそれぞれ異なるクラスターに集族していた. この mir-328 は,Cancer stem cell marker( がん幹細胞マーカー ) である ABCG2 発現細胞では低発現であり, 逆に発現を抑制することで ABCG2 発現が増強することが報告されている 3). したがって, 非癌部での mir-328 発現は, 新たな肝発癌の分子マーカーとして期待される. 実際に肝切除例において mir-328 発現を解析したところ, 正常肝に比べ肝癌症例の非癌部肝組織で既に発現が減弱しており, 癌部ではさらに低発現であることが確認できた ( 図 4). 3

4 図 4. 肝組織における mir-328 発現 (RT-PCR 法 ). mir-328 発現を解析したところ, 正常肝組織に比べ非癌部肝組織では発現が低い傾向を認め, 肝癌組織では有意に 低発現であった. さらに HCV 群でも同様に関連 mirna の同定を行ったところ, やはりクラスター化は可能であった.HCV 群で発現亢進する mirna の中には mir-494 を認めた ( 図 5). この mir-494 は, がん抑制遺伝子である PTEN (phosphatase and tensin homolog deleted on chromosome 10) との binding site が確認されており,PTEN 発現を制御することが示されている 4). PTEN の肝発癌への関与はこれまでにも多くの報告があり, この mir-494 も肝発癌における key molecule である可能性が考えられる. 以上のごとく, 正常肝組織と肝癌症例の非癌部肝組織の mirna 発現パターンは明らかに異なっており, さらに背景肝疾患ごとにそれぞれ特徴的な発現パターンを示すことが明らかとなった. 一方で共通する mirna 発現変化も明らかとなり, 特に, がん幹細胞マーカー発現を制御することが報告されている多くの mirna 発現変化が肝発癌に関与している可能性が示された. 今後は, 肝癌症例の非癌部肝組織における遺伝子発現変化と mirna 発現変化との関連を詳細に解析することで新たな肝発癌分子メカニズムの解明に繋がるものと期待される. 図 5. 非癌部肝組織の mirna マイクロアレイ解析. HCV 群 vs. 正常群,Fold change >2.0 の条件で,HCV 群に関連する mirna を抽出し, クラスター解析を行った.miRNA 発現パターンの類似性により各サンプルがクラスターを形成するが, 図に示すとおり HCV 群と正常群はそれぞれ異なるクラスターに集族していた. 4

5 2.miRNA マイクロアレイによる MC 再発予測 MC 群と non-mc 群の発現プロファイルの違いにより MC 再発に関連する mirna を抽出し, クラスター解析を行ったところ, ほぼクラスター化は可能であった. 判別に用いた mirna を見てみると, 前述の mirna 328 や let-7,mirna18a* などが含まれていた ( 図 6). うまくクラスター化されなかった症例が3 例存在したが, このうちの 1 例がその後に残肝再発したため再肝切除を行ったところ, 明らかな多中心性再発肝癌の所見であった ( 図 7). したがって, その他 2 例の症例も将来的に再発のリスクが高いと考えられるため厳重な経過観察が必要であると考えている. このように, 非癌部肝組織の mirna マイクロアレイ解析により, ある程度 MC 再発の予測が可能と考えられた. 図 6. 非癌部肝組織の mirna マイクロアレイ解析. MC 群 vs. non-mc 群,Fold change >2.0 の条件で MC 再発に関連する mirna を抽出し, クラスター解析を行った.MC 群と non-mc 群をほぼクラスター化可能であったが,non-MC 群の 3 例は MC 群のクラスターに含まれており, うまくクラスター化されていなかった ( は MC 再発例 ). 図 7. 残肝再発に対する再肝切除術施行例の切除標本. 再肝切除した肝腫瘍は, 肉眼的に典型的な多中心性再発の所見であった. そこで,MC 再発リスクの違いに基づく治療方針について考えてみると, まず,miRNA 発現プロファイルが低リスクのクラスターの場合,MC 再発のリスクは低く, このような症例では, 背景肝に対する積極的な治療は不要で頻回の経過観察の必要性も低いと考えられる. また,MC 再発を認めた場合には肝切除など局所療法の良い適応となる. 一方,miRNA 発現プロファイルが高リスクのクラスターの場合は MC 再発のリスクが高く, このような場合は積極的なインターフェロン治療が適応され, 頻回の経過観察も必要となる. また,MC 再発を認めた場合には肝移植が良いと考えられる. したがって, 肝発癌母地である非癌部肝組織の mirna 発現パターンの解析により MC 再発リスクの予測が可能で, リスクの違いに基づく治療法選択への応用も期待される. 5

6 文献 1) Okamoto, M., Utsunomiya, T., Wakiyama, S., Hashimoto, M., Fukuzawa, K., Ezaki, T., Hanai, T., Inoue, H. & Mori, M : Specific gene-expression profiles of noncancerous liver tissue predict the risk for multicentric occurrence of hepatocellular carcinoma in hepatitis C virus-positive patients. Ann. Surg. Oncol., 13 : , ) Utsunomiya, T., Shimada, M., Imura, S., Morine, Y., Ikemoto, T. & Mori, M. : Molecular signatures of noncancerous liver tissue can predict the risk for late recurrence of hepatocellular carcinoma. J. Gastroenterol., 45 : , ) Li, X., Pan, Y. Z., Seigel, G. M., Hu, Z. H., Huang, M. & Yu, A. M. : Breast cancer resistance protein BCRP/ABCG2 regulatory micrornas (hsa-mir-328, -519c and -520h) and their differential expression in stem-like ABCG2+ cancer cells. Biochem. Pharmacol., 81 : , ) Liu, L., Jiang, Y., Zhang, H., Greenlee, A. R. & Han, Z. : Overexpressed mir-494 down-regulates PTEN gene expression in cells transformed by anti-benzo(a)pyrene-trans-7,8-dihydrodiol-9,10- epoxide. Life Sci., 86 : ,

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