小 野 啓, 他 スリン 抵 抗 性 が, 視 床 下 部 のS6キナーゼの 活 性 化 に よって 起 きていることが 分 かったところで, 次 なる 疑 問 として,より 長 期 間 の 過 食 の 場 合,あるいは 糖 尿 病 にすでになっている 場 合, 肝 臓 のインスリン 抵 抗 性 が

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1 埼 玉 医 科 大 学 雑 誌 第 38 巻 第 1 号 平 成 23 年 8 月 学 内 グラント 報 告 書 平 成 年 度 学 内 グラント 終 了 時 報 告 書 視 床 下 部 インスリン/レプチン 抵 抗 性 の 分 子 機 構 と 摂 食 糖 代 謝 調 節 研 究 代 表 者 小 野 啓 ( 大 学 病 院 内 分 泌 糖 尿 病 内 科 ) 研 究 分 担 者 住 田 崇 * *, 鈴 木 徳 子 緒 言 イ ン ス リ ン が 血 糖 値 を 低 下 さ せ る し く み は, い ま だ に 完 全 に は 解 明 さ れ て い な い. 現 在 のところ,インスリンは 肝 臓 骨 格 筋 脂 肪 組 織 の3 組 織 に 作 用 して 血 糖 値 を 下 げると 考 えられ ている. 骨 格 筋 と 脂 肪 組 織 では,インスリン 受 容 体 の 活 性 化 から 始 まり,IRS(インスリン 受 容 体 基 質 ),PI3 キナーゼ,Aktの 活 性 化 を 介 して, 最 終 的 に 糖 輸 送 担 体 であるGLUT4の 細 胞 膜 表 面 への 出 現 を 起 こし,グ ルコースの 細 胞 内 への 取 り 込 みをさせる. 一 方, 肝 臓 では,インスリンが 作 用 すると, 糖 新 生 とグリコー ゲン 分 解 が 抑 制 され, 解 糖 とグリコーゲン 合 成 が 促 進 されることにより,その 総 和 としての 肝 臓 からの 糖 産 生 が 抑 制 される.すなわち, 肝 臓 と 筋 肉 脂 肪 とでは, インスリンの 作 用 機 序 は 全 く 異 なっている. 近 年,2 型 糖 尿 病 においては 肝 臓 においてインスリンの 作 用 が 低 下 している,つまり 肝 臓 のインスリン 抵 抗 性 が その 病 態 生 理 の 中 核 を 成 しているという 考 えがあり, 肝 臓 におけるインスリン 作 用 のしくみ,および 肝 臓 の インスリン 抵 抗 性 の 起 きるしくみの 解 明 が 非 常 に 重 要 視 されている. インスリンが 肝 臓 の 糖 産 生 を 抑 制 するしくみに は,2 種 類 が 知 ら れ て お り, 直 接 作 用 と 間 接 作 用 とよばれている. 直 接 作 用 とは,インスリンが 肝 臓 のインスリン 受 容 体 に 結 合 してこれを 活 性 化 し, IRS1,PI3キ ナ ー ゼ,Aktの 活 性 化 を 起 こ す.こ の Aktが 転 写 因 子 Foxo1を 非 活 性 化 す る.Foxo1は 糖 新 生 の 律 速 酵 素 であるPEPCKおよびG6Paseの 転 写 促 進 因 子 であるため,Foxo1が 非 活 性 化 されるとこ れらの 酵 素 の 転 写 が 起 こらなくなり, 糖 新 生 が 起 こ らなくなる.また,Aktはグリコーゲン 合 成 酵 素 の 阻 害 因 子 であるGSK3を 非 活 性 化 することにより, グリコーゲン 合 成 を 促 進 する.これらがインスリン の 肝 臓 における 直 接 作 用 とよばれている. 一 方,イン * 大 学 病 院 内 分 泌 糖 尿 病 内 科 スリンは 視 床 下 部 の 摂 食 中 枢 である 弓 状 核 に 作 用 し, 迷 走 神 経 を 介 し て 肝 臓 の 糖 新 生 を 抑 制 す る と い う, 神 経 を 介 した 経 路 があることが, 最 近 Rossetti の グ ル ー プ(Nature 2005;434: ),Bruningの グループ(Science 2000;289:2122-5)を 中 心 として 報 告 されている.これをインスリンの 間 接 作 用 と 呼 ぶ. インスリンが 視 床 下 部 弓 状 核 に 作 用 すると,インス リン 受 容 体,IRS,PI3キナーゼの 活 性 化 を 介 してATP 依 存 性 カリウムチャネルを 活 性 化 し, 肝 臓 への 迷 走 神 経 遠 心 路 を 興 奮 させる.この 入 力 が 肝 臓 に 達 すると, 肝 臓 のIL6/STAT3 経 路 が 活 性 化 し, 糖 新 生 の 律 速 酵 素 であるPEPCK,G6Paseの 転 写 を 抑 制 することにより, 糖 新 生 を 抑 制 するという 経 路 である.つまり,インス リンは 肝 臓 に 直 接 作 用 するしくみ,および 視 床 下 部 を 介 して 間 接 的 に 肝 臓 に 作 用 するしくみの2 通 りで, 肝 臓 の 糖 産 生 を 抑 制 しているのである. そ れ で は,2 型 糖 尿 病 の 病 態 生 理 の 中 核 を 成 し ていると 言 われている, 肝 臓 のインスリン 抵 抗 性 というのは, 直 接 作 用 と 間 接 作 用,どちらが 障 害 され ているのであろうか. 当 研 究 代 表 者 は,この 点 を 明 ら かにすべく,2005 年 4 月 より4 年 間, 米 国 アルバート アインシュタイン 医 科 大 学 のRossettiの 研 究 室 に 留 学 し, 研 究 を 行 った.その 結 果,インスリン 抵 抗 性 モデ ルである 短 期 高 脂 肪 食 ラットにおいて, 視 床 下 部 の インスリン 情 報 伝 達 の 中 でIRS1の 部 分 に 障 害 が 生 じ ており,この 原 因 として 視 床 下 部 のS6キナーゼとい う 酵 素 が 活 性 化 されているからであることを 示 した. つまり, 視 床 下 部 S6キナーゼの 活 性 化 によりインス リンの 視 床 下 部 における 作 用 が 障 害 をうけ,このこ とにより 肝 臓 のインスリン 抵 抗 性 が 生 じていること が 証 明 できた.この 結 果 を, 原 著 論 文 (J Clin Invest 2008;118: )に 報 告 し, ま た 総 説 (Cell Cycle 2009;8(18):2885)および( 小 野 啓. 視 床 下 部 S6キナーゼ と 糖 代 謝 摂 食 調 節. 分 子 糖 尿 病 学 の 進 歩 p59-65)を 執 筆 している. 短 期 間 の 高 脂 肪 食 負 荷 ラットにおける 肝 臓 のイン

2 小 野 啓, 他 スリン 抵 抗 性 が, 視 床 下 部 のS6キナーゼの 活 性 化 に よって 起 きていることが 分 かったところで, 次 なる 疑 問 として,より 長 期 間 の 過 食 の 場 合,あるいは 糖 尿 病 にすでになっている 場 合, 肝 臓 のインスリン 抵 抗 性 が 起 きるしくみが 果 たして 同 じであろうか,という 疑 問 が 生 じてくる. マウスの 長 期 高 脂 肪 食 モデルの 視 床 下 部 において,IRS1の 脱 リン 酸 化 酵 素 でありIRS1 を 非 活 性 化 するPTP-1Bが 増 加 しているという 報 告 (J Biol Chem 2008;283: ),および,S6キナーゼ と 同 様 のしくみでIRS1を 非 活 性 化 するIKKβの 活 性 が 上 昇 しているという 報 告 (Cell 2008;135:61-73)が 他 の グループから 成 されている.これらの 報 告 は,その 結 果 として 摂 食 調 節 が 障 害 され, 過 食 が 起 こる,という 表 現 型 を 示 したものであり,PTP-1BまたはIKKβのた めに 肝 臓 のインスリン 抵 抗 性 が 起 こる,ということは 示 されていない.しかしながら,これらの 分 子 が 視 床 下 部 のインスリン 抵 抗 性 を 引 き 起 こし,インスリンの 間 接 作 用 を 障 害 することによって 肝 臓 のインスリン 抵 抗 性 を 引 き 起 こしていることは 十 分 考 えられること である.すなわち, 過 食 の 長 短 や,インスリン 抵 抗 性 を 起 こす 原 因 によって, 肝 臓 のインスリン 抵 抗 性 のし くみが 異 なっている 可 能 性 がある. 例 えば,レプチン 情 報 伝 達 異 常 のために 肥 満 と 重 症 の 糖 尿 病 を 来 たす db/dbマウスにおいては, 肝 臓 自 体 のインスリン 情 報 伝 達 がIRSのレベルから 障 害 を 受 けているという 複 数 の 報 告 があり, 肝 臓 へのインスリンの 直 接 作 用 が 障 害 されていることが 肝 臓 のインスリン 抵 抗 性 の 病 態 機 序 であることが 予 想 される. 材 料 と 方 法 実 験 A インスリン 抵 抗 性 / 糖 尿 病 モデルマウスおよびその コントロールとして(a)C57BL6マウス(b)aに1 日 の 高 脂 肪 食 を 負 荷 したマウス(c)aに3 日 の 高 脂 肪 食 を 負 荷 したマウス(d)aに1 週 間 の 高 脂 肪 食 を 負 荷 したマウ ス(e)aに11 週 間 の 高 脂 肪 食 を 負 荷 したマウス(f)db/ dbマウス( 高 度 の 糖 尿 病 モデル)の6 種 類 のマウスを 用 意 し, 各 種 組 織 において,シグナル 伝 達 分 子 やその 上 流 の 因 子 が,モデルマウスでどのように 変 化 している かを,リアルタイムPCRおよびウエスタンブロットを 用 いて 調 べた. 実 験 B Sprague-Dawleyラ ッ ト の 視 床 下 部 内 側 基 底 部 (MBH)に, 優 位 阻 害 型 PTEN(Myr-C124S-PTEN)も しくはコントロールのLacZを 発 現 するアデノウイル スベクターを 注 入 し, 注 入 後 2 週 間 における 体 重 増 加 と 摂 食 量 を, 通 常 食 または 高 脂 肪 食 を 与 えて 測 定 した.また, 同 様 の 修 飾 を 施 したラットにインスリン 負 荷 試 験 を 行 い, 糖 代 謝 への 影 響 を 調 べた. 結 果 実 験 A 興 味 深 いことに, 代 表 的 なAMPKのリン 酸 化 酵 素 であるLKB1の 発 現 が, 肝 臓 において,1 日 の 高 脂 肪 食 とdb/dbマウスにおいて 有 意 に 低 下 (mrnaレベル において41 ± 2%)していることが 分 かった( 図 1).さ らに,db/dbマウスにインスリン 治 療 を 施 して 血 糖 を 改 善 すると,LKB1の 発 現 レベルが 回 復 することも 分 かった( 図 1).そこで,ベクターを 用 いて 肝 臓 にLKB1 を 強 制 過 剰 発 現 したときに, 糖 代 謝 がどのようになる かを 調 べたところ,db/dbマウスにおいてLKB1をレ スキューすることにより, 空 腹 時 血 糖 (コントロール 218 ± 18 mg/dl 対 LKB158 ± 17,p < 0.05)および 糖 図 1. Hepatic LKB1 expression was lower in db/db mouse.

3 視 床 下 部 インスリン/レプチン 抵 抗 性 の 分 子 機 構 と 摂 食 糖 代 謝 調 節 負 荷 15 分 後 血 糖 (442 ± 13 mg/dl 対 355 ± 24)が 改 善 することが 示 された( 図 2).この 時,Aktおよびその 下 流 のGSK3のリン 酸 化 はLKB1の 強 制 発 現 において 上 昇 していた( 図 3). 以 上 のことから, 肝 臓 のLKB1の 減 少 がインスリン 抵 抗 性 に 関 与 しており,これを 補 うこ とで 糖 尿 病 が 改 善 しうることが 示 唆 された. 実 験 B 優 位 阻 害 型 PTENをMBHに 発 現 させたラットは, 通 常 食 を 与 えた 場 合 には 摂 食 量 が 減 少 していた(2.1 ± 0.8 g vs. 8.3 ± 3.2,p < 0.05, 術 後 1 日 ; 図 4). 興 味 深 いことに,10%ラードを 通 常 食 に 添 加 した 高 脂 肪 食 を 与 えた 場 合 には 摂 食 量 の 減 少 は 認 められなかった ( 図 5).しかし,インスリン 負 荷 試 験 においては, 高 脂 肪 食 投 与 下 においても 優 位 阻 害 型 PTEN 発 現 ラッ トでインスリン 感 受 性 が 高 い 傾 向 が 認 められた(イン スリン 投 与 15 分 後 のPTEN 抑 制 ラットの 血 糖 69 ± 5 mg/dl,コントロールは80±6,p=0.07 ; 図 6). 考 察 肝 臓 においてはLKB1のダウンレギュレーション がインスリン 抵 抗 性 に 関 与 している 可 能 性 が 示 唆 さ れた.また, 視 床 下 部 においては,PTENとこれによっ て 代 謝 されるPIP3が 摂 食 の 調 節 と, 糖 代 謝 の 調 節 とを 独 立 したしくみで 制 御 している 可 能 性 が 示 唆 された. 今 後, 視 床 下 部 のシグナルと 肝 臓 のシグナルとの 関 連 において,これらの 分 子 がどのように 関 与 している のかを 解 明 するべく,さらに 実 験 を 続 けている. 図 2. Hyperglycemia in db/db mouse was ameliorated by adenovirus-induced hepatic LKB1 expression. 図 3. Insulin and AMPK signaling after insulin bolus injection.

4 小 野 啓, 他 図 4. MBHのPTENを 急 性 に 抑 制 すると 摂 食 量 が 減 少 した. 図 5. 高 脂 肪 食 負 荷 下 ではPTENによる 摂 食 への 影 響 は 消 失 した. 図 6. 高 脂 肪 食 負 荷 でもMBHのPTENを 急 性 に 抑 制 するとインスリン 感 受 性 が 増 大 した.

5 視 床 下 部 インスリン/レプチン 抵 抗 性 の 分 子 機 構 と 摂 食 糖 代 謝 調 節 研 究 成 果 リスト 学 会 発 表 1) 住 田 崇, 小 野 啓, 他. 肝 S6キナーゼの 活 性 化 はイン スリンの 肝 糖 産 生 抑 制 効 果 を 傷 害 する. 第 53 回 日 本 糖 尿 病 学 会 年 次 学 術 集 会,2010 年 5 月, 岡 山 2) Takashi Sumita, Hiraku Ono, et al. Role of hepatic LKB1 in the pathophysiology of diabetes in obese diabetic mouse. FASEB summer research conference, AMPK: Central Regulatory System in Metabolism & Growth, 2010 年 10 月, 滋 賀 3) Takashi Sumita, Hiraku Ono, et al. Acute suppression of hypothalamic PTEN reduces food intake and improves insulin resistance. 40 th Keystone Symposia; Type 2 Diabetes, Insulin Resistance and Metabolism Dysfunction. Keystone, Colorado USA 4) 住 田 崇, 小 野 啓, 他. 視 床 下 部 PTENの 摂 食 およ びインスリン 感 受 性 調 節 における 役 割. 第 54 回 日 本 糖 尿 病 学 会 年 次 学 術 集 会,2011 年 5 月, 札 幌 2011 The Medical Society of Saitama Medical University

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