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1 上原記念生命科学財団研究報告集, 26 (2012) 50. ユビキチン識別因子を介した新規免疫始動系 川原裕之 Key words:bag6, 新合成不良蛋白質, 抗原提示, ユビキチン,26S プロテアソーム 首都大学東京大学院理工学研究科生命科学専攻細胞生化学研究室 緒言抗原提示は免疫反応の基本である. 特にウイルス感染した細胞を細胞傷害性 T 細胞が識別する手立ては, 感染細胞の表面に提示された非自己抗原にある. これまでの研究から, 細胞表面上の MHC( 主要組織適合遺伝子複合体 )class I 分子上に提示される抗原ペプチドは, ユビキチン プロテアソーム経路 1) の代謝産物に由来することが明らかにされている 2). 一方, MHC class I 分子に提示されうるウイルス抗原は, その多くがプロテアソーム抵抗性の安定な蛋白質に由来することが判明し, プロテアソーム依存的な抗原ペプチド生成機構との矛盾が論議の的となってきた. 細胞内での安定性を問わず, 全ての蛋白質はリボソーム上で翻訳されつつ, 然るべき立体構造に折りたたまれる. 最近, MHC class I 分子上に提示される抗原ペプチドは, 翻訳時の折りたたみに失敗した新合成不良蛋白質 (defective ribosomal products:drips) に由来することが示唆された 3). すなわち, プロテアソーム抵抗性の安定なタンパク質であっても, 翻訳時に一定の歩留まりで生じ得る不良タンパク質が内在性抗原の供給源となりうるのである. Schubert らは 2000 年, プロテアソーム阻害剤を用いた実験から, 新合成された蛋白質のうちかなりの割合が不良構造をもって産生されることを報告した 4). 不良蛋白質を生じる原因は, 例えば翻訳の途中停止や誤ったアミノ酸の取り込み フレームシフト, ストレスによる蛋白質の折れたたみ異常から, mrna のスプライス異常に由来する場合など多岐にわたる. いずれの場合も, 本来は蛋白質分子内部にパッキングされるべき疎水性残基が蛋白質表面に露出し, 極めて凝集し易い状態に陥るものと思われる. これら新合成不良蛋白質は, 通常, 生成した直後に異常性を認識され, プロテアソーム依存的分解系にターゲットされるが, これらの分解産物が抗原ペプチドの供給源となりうる. すなわち新合成された不良蛋白質の認識 分解がうまくいかないと, MHC class I 依存的な抗原提示の異常が誘導される. このように新合成不良蛋白質の認識 代謝系は内在性抗原を介した免疫応答に重要と推定されるが, ユビキチン系がどのように新合成不良蛋白質を識別しているかについては未だ未解明な点が多い. 本研究では, 新合成不良蛋白質を識別する新しい因子 BAG6 (Bcl2-associated athanogene 6)/BAT3 (HLA-B-associated transcript 3) に焦点を絞り, この系が抗原提示に関与するメカニズムを解明することを目標とした. 方法アフリカツメガエル卵に由来する Scythe 蛋白質は, ヒト BAG6/BAT3 のホモログである. 著者らは, Scythe 蛋白質がウサギに免疫する際の抗原性に優れていること, また抗 Scythe 抗血清は, ヒトやマウスの BAG6 蛋白質を高感度かつ特異的に交差反応しうることを確認し, 抗 Scythe ポリクローナル抗体の大量調製を本研究で行った. 得られた抗体は, BAG6 遺伝子のノックダウン, あるいはノックアウトを確認するために有用であるばかりではなく, 細胞内在性の BAG6 蛋白質を免疫細胞化学的手法により検出, 追跡するために極めて有用であった. 新合成不良蛋白質に由来する細胞内凝集体と BAG6 との関連を検討するため, 抗 Scythe ポリクローナル抗体を用いた免疫染色を行った. ヒト子宮頸癌由来細胞株 HeLa をピューロマイシン, あるいは MG132 で処理し, 生成するユビキチン陽性凝集体に注目して, BAG6 抗原との共局在性を検討した. さらにヒト, あるいはマウス細胞の内在性 BAG6 を効率よくノックダウンしうる sirna 条件を検討した. 本研究で確立した抗 Scythe ポリクローナル抗体を用いてノックダウン効率を定量した結果, 90% を超える高効率な遺伝子発現抑制を実現した. このノックダウン条件のもと, 細胞表面に現れるヒト MHC class I 分子 (HLA-ABC 抗原 ) を W6/32 モノクローナル抗体を用いて蛍光ラベルし, FACS を用いて比較定量した. 1

2 結果および考察 BAG6/BAT3 は, ヒト第 6 染色体 MHC class III 遺伝子座にコードされるユビキチン様タンパク質である ( 図 1) 5). 長らく機能不明の遺伝子産物として注目を集めることがなかったが, 著者らはプロテアソームの新しいパートナーとして BAG6 を同定し 6,7), 蛋白質分解における機能解析を続けてきた. 著者らは最近, BAG6 が新合成不良蛋白質を特異的に認識して, これらをプロテアソーム系にリクルートする役割を持つことを世界で初めて突き止めた 8). これらの実績を基盤に本研究を展開した. 図 1. BAG6 遺伝子は主要組織適合遺伝子複合体領域にコードされている. BAG6 遺伝子は, ヒト第 6 染色体 MHC クラス III 領域内にコードされており,HLA-B 遺伝子と近接して存在していることから BAT (HLA-B associated transcript)-3 という別称もつけられている. LMP2, LMP7: 免疫プロテアソーム遺伝子. TAP1, TAP2: 抗原ペプチドトランスポータ遺伝子. HLA: ヒト白血球抗原遺伝子. まず, 実態の捉えにくい新合成不良蛋白質のモデルとして, 著者らはピューロマイシン標識蛋白質について検討を加えた. ピューロマイシンはアミノアシル trna の構造類似体で, 蛋白質合成時に誤って取り込まれた時点でポリペプチド鎖の伸長が停止する. 結果として生じた不完全翻訳ポリペプチドは, 恰好の新合成不良蛋白質の内在性モデルとなりうる. ピューロマイシンを取り込んだ不完全ポリペプチドは, その露出した疎水性領域を介してユビキチン陽性細胞内凝集体 ALIS (Aggresome-like induced structures) を形成する 9). 著者らは,BAG6 が ALIS と共局在することを免疫細胞学的解析から明らかにした. さらに, BAG6 をノックダウンした細胞では, ピューロマイシン処理で生成する ALIS の大きさが変化することを見出した. また,BAG6 がアグリソーム 10) に共局在することも明らかにした. これらの結果は,BAG6 がピューロマイシンや MG132 処理などにより蓄積した不良新合成蛋白質に親和性をもち, これらの代謝 凝集の過程に関与するという著者らの仮説と良く対応する. このように BAG6 はアグリソーム形成の過程に積極的に関与すると同時に, 細胞内タンパク質の恒常性維持に重要な働きを有していることが本研究で明確になってきた. BAG6 が新合成不良蛋白質の代謝に必要であることから, 著者らは MHC class I 抗原提示における BAG6 の機能を調べた. その結果, BAG6 をノックダウンした細胞では, 細胞表面に現れる MHC class I 分子が減少することを見出した ( 図 2). 2

3 図 2. BAG6 は HLA-ABC 抗原の細胞表面提示に関与する. ヒト子宮頸癌由来 HeLa 細胞の細胞表面に提示されている HLA-ABC 抗原を, W6/32 モノクローナル抗体を用いて蛍光ラベルし, フローサイトメーターを用いて比較定量した. 内在性抗原提示を低下させることが既に報告されている MG132( プロテアソーム阻害剤 ) 処理, あるいは Cycloheximide( 蛋白合成阻害剤 ) 処理の2つを陽性コントロール, ナンセンス二重鎖 RNA を陰性コントロールとして,bag6 sirna の効果を定量した. 陰性コントロールと比較して, bag6 sirna 処理により細胞表面の HLA-ABC 抗原量が低下している. 赤ライン ( 矢印で示した ): 各種処理細胞. 黒ライン : 無処理細胞 ( 標準線 ). さらに γ インターフェロンで誘導される免疫プロテアソームと BAG6 は巨大複合体を形成すること, また BAG6 は若齢マウスの胸腺に発現していることなども見出した. 胸腺は, MHC class I 依存的な T 細胞レパートリーの制御を行う場であり, 免疫始動の根幹をなしている点が興味深い. これらの結果は, BAG6 を介した新合成不良蛋白質の認識と, 引き続いて起こるユビキチン プロテアソーム系による蛋白質分解とがカップルして, MHC class I 依存性の抗原提示に関わりうることを示唆している ( 図 3). 3

4 図 3. 内在性抗原提示における BAG6 の機能. BAG6 はリボソームにて新合成されたばかりの不良蛋白質を特異的に認識し, プロテアソーム依存的蛋白質分解経路に導く. これら分解産物 ( ペプチド ) は, 小胞体内に輸送され,HLA(MHC class I) 分子上にアッセンブリされた後, 細胞膜表面に提示 ( 内在性抗原提示 ) される. 現在, 一連の Bag6 ノックアウトマウスの作出を進め, 抗原提示との関連についてアプローチを進めつつある. さらに,MHC class I 拘束性抗原提示のモデル蛋白質を開発しつつあり, これらを有効に活用して BAG6 が関わる新しい免疫始動システム の意義解明を進めている. 文献 1) Hershko, A., Ciechanover, A. & Varshavsky, A. : The ubiquitin system. Nat. Med., 6 : , ) Tanaka, K. & Kasahara, M. : The MHC class I ligand-generating system: roles of immunoproteasomes and the interferon-γ-inducible proteasome activator PA28. Immunol. Rev., 163 : , ) Yewdell, J. W., Anton, L. C. & Bennink, J. R. : Defective ribosomal products (DRiPs). A major source of antigenic peptides for MHC class I molecules? J. Immunol., 157 : , ) Schubert, U., Anton, L. C., Gibbs, J., Norbury, C. C., Yewdell, J. W. & Bennink, J. R. : Rapid degradation of a large fraction of newly synthesized proteins by proteasomes. Nature, 404 : , ) Banerji, J., Sands, J., Strominger, J. L. & Spies, T. : A gene pair from the human major histocompatibility complex encodes large proline-rich proteins with multiple repeated motifs and a single ubiquitin-like domain. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A., 87 : ,

5 6) Kikukawa, Y., Minami, R., Shimada, M., Kobayashi, M., Tanaka, K., Yokosawa, H. & Kawahara, H. : Unique proteasome subunit Xrpn10c is a specific receptor for the antiapoptotic ubiquitin-like protein Scythe. FEBS J., 272 : , ) Minami, R., Shimada, M., Yokosawa, H. & Kawahara, H. : Scythe regulates apoptosis through modulating ubiquitin-mediated proteolysis of Xenopus elongation factor XEF1AO. Biochem. J., 405 : , ) Minami, R., Hayakawa, A., Kagawa, H., Yanagi, Y., Yokosawa, H. & Kawahara, H. : BAG-6 is essential for selective elimination of defective proteasomal substrates. J. Cell Biol., 190 : , ) Lelouard, H., Ferrand, V., Marguet, D., Bania, J., Camosseto, V., David, A., Gatti, E. & Pierre, P. : Dendritic cell aggresome-like induced structures are dedicated areas for ubiquitination and storage of newly synthesized defective proteins. J. Cell Biol., 164 : , ) Johnston, J. A., Ward, C. L. & Kopito, R. R. : Aggresomes: a cellular response to misfolded proteins. J. Cell Biol., 143 : ,

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